Acteur de théâtre et de cinéma, John Malkovich fascine les spectateurs depuis une vingtaine d'années. Comédien extrêmement sollicité, il travaille à la fois aux Etats-Unis et dans le reste du monde. Dès la fin de ses études, Malkovich devient membre de la troupe de théâtre de Chicago Steppenwolf. De 1976 à 1982, il interprète ou met en scène une cinquantaine de pièces dont il conçoit aussi parfois les décors. Ses débuts dans True West de Sam Shepard, monté à New York, lui valent un Obie Award. Il s'est aussi produit dans La mort d'un commis-voyageur, Slip of the Tongue, State of Shock de Sam Shepard et Burn Th is de Langford Wilson, monté à New York, Londres et Los Angeles. Il a lui-même mis en scène Balm in Gilead à Chicago, Le Gardien à Chicago et Broadway, Hysteria et Libra, adapté du roman de Don De Lillo.
Par la suite, il a tourné pour les plus grands réalisateurs, inscrivant notamment son nom aux génériques de Ripley's Game de Liliana Cavani, Dans la peau de John Malkovich de Spike Jonze, Portrait de femme de Jane Campion, Dans la ligne de mire de Wolfgang Petersen, Des souris et des hommes de Gary Sinise, Un thé au sahara de Bernardo Bertolucci, Les liaisons dangereuses de Stephen Frears, L'empire du soleil de Steven Spielberg, La ménagerie de verre de Paul Newman, La déchirure de Roland Joff é et Les saisons du cœur de Robert Benton. Il a été cité à l'Oscar du Meilleur Second Rôle à deux reprises, pour Les saisons du cœur en 1985 et Dans la ligne de mire en 1994. Sa prestation dans Les saisons du cœur lui a aussi valu le prix du meilleur second rôle de la National Society of Film Critics et du National Board of Review.
En 1999, il a remporté le New York Film Critics Circle Award du Meilleur Second Rôle pour Dans la peau de John Malkovich. On l'a également vu dans Eragon, Klimt, qui s'inspire de la vie du célèbre peintre autrichien, La légende de Beowulf de Robert Zemeckis, L'échange de Clint Eastwood, Burn after reading des frères Coen et Art School Confidential de Terry Zwigoff . Il s'est illustré dans plusieurs séries et téléfilms, et a décroché un Emmy pour La mort d'un commis-voyageur de Volker Schlondorff , avec Dustin Hoffman. On l'a aussi vu dans la mini-série Napoléon et Citizen Welles qui lui ont valu des citations à l'Emmy. Egalement réalisateur et producteur, il a monté sa propre société, Mr Mudd, avec ses partenaires Lianne Halfon et Russ Smith. Il a ainsi produit Ghost World. En 2003, il passe à la réalisation avec Dancer upstairs, avec Javier Bardem.
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